Bolton al college giocò a football all'Università del Missouri. Fu scelto nel corso del secondo giro (58º assoluto) del Draft NFL 2021 dai Kansas City Chiefs.[1] Debuttò come professionista partendo come titolare nella gara del primo turno contro i Kansas City Chiefs mettendo a segno 7 tackle. Alla fine di ottobre fu premiato come rookie difensivo del mese in cui fece registrare 43 placcaggi (7 con perdita di yard).[2] A fine stagione inserito nella formazione ideale dei rookie dalla Pro Football Writers Association dopo avere totalizzato 99 tackle in 16 presenze, 12 delle quali come titolare.[3]
Nel 2022 Bolton si classificò secondo nella NFL con 180 tackle totali.[4] Il 12 febbraio 2023, nel Super Bowl LVII vinto contro i Philadelphia Eagles per 38-35, guidò la squadra con 9 placcaggi e ritornò un fumble di Jalen Hurts per 36 yard in touchdown, conquistando il suo primo titolo.[5]